De vier bekende zonen van de Veluwse rentmeester Hendrik Bentinck hadden bijnamen: Johan ‘de olde’, Alexander ‘de bolde’, Hendrik ‘de beste’ en Alard ‘de leste’. Johans bijnaam doet vermoeden dat hij de oudste was. Het trouwjaar van zijn ouders (1461) en het jaar van zijn eerste inschrijving als student aan de universiteit van Keulen (1481) maken een schatting van zijn geboortejaar mogelijk: ca. 1465. In Keulen was bekend dat Johan afkomstig was uit Hattem, maar dat hij daar ook is geboren, is niet zeker. Vader Hendrik was een bekende in het Veluwse en zou het onder hertog Karel achtereenvolgens tot keuken- en rentmeester brengen. Hij behoorde tot de Arnhemse ballingen die zich sedert 1468 elders in het hertogdom hadden opgehouden om de zaak van hertog Adolf te dienen. Met hen had hij zich in juli 1481 te Zutphen aan aartshertog Maximiliaan moeten onderwerpen, evenals zijn schoonvader Johan van Hulse, de gewezen hertogelijk schrijver op de Veluwe. Johan van Hulse was onder hertog Adolf nog een collega geweest van Peter van Langenfelt, die in 1470 door Adolf met rechten op Het Loo te Noord Apeldoorn zou zijn begiftigd, rechten die later aan Johan Bentinck werden overgedragen. Dat de jonge Johan al enigszins bemiddeld was moge blijken uit de aflossing van een schuld die hertog Karel in 1493 aan hem had. Vader Hendrik heeft op Het Loo ook zakelijke rechten genoten, maar het is niet duidelijk in hoeverre die op het huis zelf betrekking hadden. Na Hendriks dood in 1502 vererfden die rechten – wat die ook inhielden – op Johan en voor zover hij dat al niet was, werd deze daarmee heer van Het Loo.

Al eerder, op 27 oktober 1500, bepaalde hertog Karel “dat Johan Bentynck sijner gnaden meyster jegher sijn sall”. Sinds mensenheugenis was de bediening van dit ambt gekoppeld geweest aan de hertogelijke belening met het goed Hoekelum onder Bennekom tot het om onduidelijke redenen in 1481 nadrukkelijk daarvan werd afgescheiden. Vóór zijn benoeming in 1500 had Johan Bentinck het ambt waarschijnlijk al enkele jaren waargenomen. In 1511 werd het contract met bijstelling van de wederzijdse voorwaarden vernieuwd. Kennelijk werd de overeenkomst hiermee bestendigd, want op 31 augustus 1537 kon de hertog Johan Bentinck, na veertig jaar trouwe dienst, met het jagermeesterambt belenen. Blijkbaar was Bentinck zóveel aan die belening gelegen dat hij als tegenprestatie zijn eigen vrije goed Het Loo aan de hertog opdroeg om daarmee vervolgens te worden beleend. Hierbij zou Bentinck zich erop hebben beroepen dat zijn grootmoeder van vaders zijde, Geertruid van Hoekelum, stamde uit het geslacht van de voormalige houders van het jagermeestersambt. De leenconstructie van 1537 – de zogenaamde ‘constitutie’ – zou na Johans dood nog veel voeten in de aarde hebben, onder meer doordat de familie Van Hoekelum alsnog aanspraken op het leen zou doen gelden en daarbij aanvoerde dat de in 1538 overleden hertog Karel in 1537 dermate met zijn onderdanen overhoop lag, dat hij zich inzake de belening van Bentinck niet naar behoren had kunnen laten adviseren. Hertog Karel was met zijn ‘huyssgesyn’ herhaaldelijk bij de Bentincks op Het Loo te gast, allang vóórdat hij op grond van de belening in 1537 het openingsrecht van het huis zal hebben genoten. In 1523 stond jagermeester Bentinck zelf als lid van deze intieme kring genoteerd. De persoonlijke band tussen de hertog en de Bentincks zal het totstandkomen van de omstreden ‘constitutie’ in de hand hebben gewerkt.

Johan Bentinck erfde van zijn vader niet alleen goederen en rechten op Het Loo, maar ook elders op de Veluwe. Zo werd hij in 1503, na de dood van Hendrik Bentinck, door hertog Karel beleend met het goed van Arensberge onder Heerde en met de tienden van Engeland te Beekbergen. Ging het hierbij om een formele erfopvolging, in 1517 was de hertog Johan Bentinck bijzonder goed gezind door hem vergunning te verlenen om heidegronden naast zijn huis op Het Loo tiendvrij te ontginnen en om het water van de beek die langs zijn huis stroomde te benutten voor de exploitatie van drie molens. Daar toonde Bentinck zich ondernemer. Het is zeker dat Bentinck de hand had in ingrijpende verbouwingen van zijn huis op Het Loo. Tijdens een bezoek van de hertog in 1504 werd daarvan melding gemaakt en naar aanleiding van zijn erfelijke belening met het Veluwse jagermeesterschap in 1537, legde zijn kleindochter Johanna van Arnhem (oudste dochter van Zeger van Arnhem en Anna Bentinck) de eerste steen voor de bouw van de tegenwoordige zuidelijke vleugel van het gebouw. Een gevelsteen, gedateerd 1538, lijkt daaraan te herinneren. ‘Joncker Jan Bentinck’ en ‘Joffer Jan’ vergrootten hun bezittingen rond Het Loo door grondaankopen, onder meer in 1520. Het echtpaar had in 1518 van het Utrechtse kapittel van Sint-Marie de grove en smalle tienden van Noord Apeldoorn in erfpacht gekregen en in 1530 toonde Johan zich een plaatselijk invloedrijk man door eind april de buren en geërfden van Noord Apeldoorn op Het Loo uit te nodigen voor het aanleggen van een nieuw markeboek, waarin de geldende regelgeving werd gecodificeerd.

Johan was een godsdienstig man en een sociaal bewogen mens. Dit blijkt onder meer uit zijn testament van 24 augustus 1540. Daarin herinnerde hij eraan dat hij in de parochiekerk van Apeldoorn de Sint-Hubertusvicarie had gesticht. Na zijn dood zou de bediener daarvan één- of tweemaal per week op Het Loo een mis moeten lezen ter ere van Sint-Anna. Dat, na de stichting, hertog Karel de vicarie in 1523 middelen schonk om wekelijks in de Apeldoornse kerk een gezongen mis te verzorgen, onderstreept de meer dan zakelijke band die Bentinck met de hertog moet hebben gehad. In zijn testament bedacht Bentinck de broeders in het fraterhuis te Hulsbergen met een jaarrente. Het Sint-Hubertus Gasthuis te Apeldoorn kreeg een jaarlijkse som voor het onderhoud van zeven daarin op te nemen arme vrouwen. Tot in lengte van dagen moest op Sint-Hubertusdag twee mud rogge, ‘gaande uit’ Johan Bentincks molen, worden verdeeld onder de Apeldoornse armen, één mud om brood van te bakken en één mud om spek of boter als beleg voor te kopen. Eenmalige uitkeringen kregen de parochiekerk te Apeldoorn, de pastoor, de vicarissen en de koster. Johans ondersteuning van de Broeders des Gemenen Levens te Hulsbergen was een voortzetting van een familietraditie van de Bentincks, die in 1407 de grond voor de bouw van het klooster ter beschikking hadden gesteld.

Hoe lang Johan Bentinck na het opmaken van zijn testament nog heeft geleefd, is niet bekend. Zeker is dat hij vóór 16 oktober 1543 overleed, vermoedelijk al één of twee jaar eerder. Aangenomen dat zijn uiterste wil in vervulling ging, werd hij begraven onder de zerk die hij bij die van zijn vader Hendrik, zijn vrouw Johanna en van andere verwanten bij de broeders te Hulsbergen had laten klaarleggen.